作者：王杉,叶颖江,郑民华
出版社：人民卫生出版社
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完整结肠系膜切除术试读：
前言
1982年，英国的Heald提出了全直肠系膜切除（TME）的概念，在直肠癌根治性手术中具有革命性意义，目前已经被认为是中低位直肠癌根治手术的金标准。此后，随着TME手术和新辅助治疗等理念的推广，直肠癌与结肠癌疗效的差距不断缩小，而结肠癌在手术方面的研究进展相对缓慢，疗效没有明显改善。2009年，德国的Hohenberger等首次提出了完整结肠系膜切除术（CME）的概念，并认为其可降低结肠癌5年局部复发率，提高5年肿瘤相关存活率。虽需进一步明确完整系膜切除在结肠癌远期疗效方面的优势，但作为一个概念，更作为一个理念，其对结肠癌手术技术的提高及标准化具有重要的推动作用。
由此，CME成为近年来结肠癌根治手术中的一个无法忽视的话题：是否需做CME？如何做好CME？CME和D3淋巴结清扫有何区别？腹腔镜下能否完成CME？CME是否将带来又一个结直肠癌根治手术的革命性时刻？CME总能成为结直肠外科医师每一次会议探讨的热点和焦点。然而，除了外科手术学这一技术层面之外，我们对CME的认知和探讨还应涉及对外科解剖学、胚胎发育学的充分认识。此外，由于需对手术标本进行客观评估，CME对病理学亦有严格的要求。针对上述问题，一方面，我们需要对完整结肠系膜切除术的理论基础、手术指征、操作技术、病理学评估、质量控制等方面有一个全面系统的认识；另一方面，我们亦需要有一个针对CME的指导性书目来规范我们的临床实践。
在全国结直肠外科专家的协作支持下，我们借鉴了国内外同行的经验，编写了这本《完整结肠系膜切除术》，其内容涵盖了CME相关的外科解剖学、胚胎发育学、外科手术学、病理学等多个领域，凝聚了我国结直肠外科在结肠癌根治手术方面的理论精华和实践体会，对我们全面系统地认识CME将具有重要意义。
近年来，由于CME发展较快，其理论基础、手术技术，乃至相关循证医学证据仍在不断完善和发展。本书亦将不定期进行修订、补充和完善，以供致力于我国结直肠外科事业发展的各位同道参考。王杉 叶颖江 郑民华2017年2月18日
第一章 结肠癌临床流行病学第一节 结肠癌的发病率及死亡率
在世界范围内，结直肠癌发病率在男性位居恶性肿瘤第三位（次于肺癌、前列腺癌），女性位居恶性肿瘤第二位（次于乳腺癌），2012年全球新发病例约1400 000例。
我国结直肠癌发病率位居恶性肿瘤第四位，在男性位居第五位，在女性位居第三位。我国城市地区结直肠癌发病率高于农村地区，位于恶性肿瘤发病率第二位，农村地区位居第五位。
结直肠癌死亡率在男性位居恶性肿瘤第四位，在女性位居恶性肿瘤第三位。根据全球数据，西方发达国家的结直肠癌死亡率呈现下降趋势，而在东欧、南美及亚洲国家，结直肠癌死亡率仍然呈现上升的趋势。我国结直肠癌死亡率位居恶性肿瘤第五位，在男性位居恶性肿瘤第五位，在女性位居恶性肿瘤第四位。
尽管美国和西欧的结直肠癌死亡率已经出现了下降的趋势，但是如果分别计算结肠癌和直肠癌的发病率会发现：死亡率下降比较明显的是直肠癌，而结肠癌的死亡率基本稳定，甚至在某些国家还有增高的风险。（王杉 郭鹏）第二节 结肠癌的病因学
结直肠癌的流行病学已经成为相关研究领域的重点和热点。通过比较、分析不同种族和国家之间流行病学调查结果的差异，产生了Burkitt假说，这一假说提出了低渣、高糖饮食在结直肠癌发生过程中的可能作用。但是这样的假说并不能完全解释结肠癌的发生，而相关的流行病学研究依然是结肠癌研究领域中的热点。本节拟对研究现状进行讨论。一、地域分布和国籍
在西欧国家，结直肠癌的发病率和死亡率普遍较高，苏格兰的结直肠癌死亡率是世界上最高的，甚至远高于英格兰。相反，西班牙和葡萄牙的结直肠癌死亡率则相对较低，更接近于东欧国家。出生于欧洲的以色列人和出生于北非及亚洲的以色列人比较，该病的发生率存在着显著差别，前者为后者的2.5倍。除新加坡以外，亚洲总体的发病率是比较低的，非洲国家的发病率普遍很低，在拉丁美洲，国家之间发病率的差别很大。郊区人口和城区人口结直肠癌的发病率也不同。研究显示，在美国城市和非城市地区的比较中，城市的结直肠癌患病危险升高。二、人种
非裔美国人的结直肠癌发病率较白人高。亚裔美国人，大洋岛屿居民，美国原住民，阿拉斯加原住民，以及西班牙/拉丁裔人口的结直肠癌患病率均比白人低。无论男性还是女性，美国黑人的结直肠癌死亡率均较高，造成这一现象的可能原因是他（她）们很少能在早期得到诊断，并且更常伴有并存疾病，且可能缺少获得优质医疗服务的途径。研究显示，当非裔美国人得到与白人相当的医疗服务和肿瘤治疗时也显示出相似的治疗结果。另一方面，美籍日本人的结直肠癌发病率低于美国白种人，但是高于生活在日本的日本人。而移民后代的发病率类似美国白种人。类似现象也可在其他国家的移民中见到。三、社会经济地位和职业
一些研究结果表明，在较富裕的人群中结直肠癌的死亡率比较高。也有文献报道认为，较差的癌症生存常发生于社会经济地位较低的患者，而且特别受到以下因素影响：伴有合并症，诊断为进展期，缺少获得优质医疗服务的途径。职业是另一个可能的致病因素。某些特定职业会有较高的结直肠癌发病率，其原因似乎源于这些职业相对收入较高，但工作压力较大。四、宗教
某些宗教的信众显示出较低的结直肠癌发病率，包括摩门教徒、七日耶稣复活论者。这个现象未必与宗教信仰或仪式仪轨有关，很可能是这些宗教严格要求教徒禁烟或禁酒所导致的生活习惯改变的结果。五、酒精和烟草
研究吸烟与结直肠癌之间的荟萃分析指出，吸烟者患癌风险增加；估计总风险范围为1.07～1.25。仍在吸烟者较非吸烟者患腺瘤的相对危险度为1.7，显示出直接的致癌作用。一项报告显示，吸烟和直肠癌之间有明确的相关性。尽管吸烟与结肠癌之间也存在着“阳性联系”，差异却没有统计学意义。
酒精（乙醇）与结直肠癌患病风险之间的关系尚存在争议。对生活在夏威夷的日本人进行的一项前瞻性研究揭示了饮酒和直肠癌的关系，每月饮啤酒500盎司（15L）或更多有可能导致直肠癌。然而，适度饮酒（特别是葡萄酒）已经被证实能够预防远端结直肠癌。这些结果的差异可能与饮酒的种类、方式以及饮酒量的明显不同所致。六、饮食
Painter和Burkitt主张高纤维饮食是非洲人结直肠癌低发病率的首要原因。他们的理论在本质上阐述了无论致癌物质是被摄入的还是体内产生的，都应处于一种被稀释状态，若稀释倍数减少则致癌物质的浓度会很快增加，从而增加罹患的概率。
一些研究阐述了结直肠癌和其他饮食因素之间的关系。Nigro等证明在动物模型中，只有在脂肪摄入量相对较低时，才能通过增加纤维的摄入量来抑制癌症。然而，增加膳食纤维有助于避免结直肠癌发生的根本原因依然有待明确。纤维素的保护作用可能是通过增加大便的体积而稀释肠腔中致癌物，使粪便快速排泄，减少有害物质在肠腔内暴露。Sengupta等围绕膳食纤维对肿瘤发病率的影响进行了文献检索：13项随机对照的病例研究中有4项的结果显示，膳食纤维有对抗结直肠癌的保护作用。19项动物研究中有15项显示了膳食纤维具有对抗肿瘤的保护作用。一个包含25项前瞻性研究的荟萃分析指出，大量摄入膳食纤维（特别是谷物纤维和全麦）能够适度降低患结直肠癌的风险。七、胆固醇
传统观点认为，红色肉类、全脂或饱和脂肪的消耗量与结直肠癌的发展之间有一定的关系。有研究显示，大量食用牛肉的人群中有较高的结直肠癌发生率。但也有一些不同的研究结论。Winawer等在患者被诊为结肠癌之前按照一定时间间隔测定血清胆固醇，发现结直肠癌患者最初具有与普通人一样的血清胆固醇浓度，而在被诊为癌的前10年中，胆固醇水平有所下降，对照组人群的血清胆固醇浓度倾向于随年龄增加而逐渐升高。八、细菌
目前，多数学者认为细菌在结直肠癌发生过程中发挥一定作用，可能与其参与的脂肪消化和代谢有关。现已发现胆盐的化学结构和致癌物质甲基胆蒽有相似性。Burkitt等认为，远侧结肠更易发生癌症的原因之一就是该段大肠内的细菌浓度较高。非病原菌在保护肠黏膜屏障的结构和功能上有重要作用，其他细菌产生的有毒代谢产物可导致细胞突变并影响细胞内信号转导。因此，肠内微生物群落可能是降低结直肠癌风险的调节点。九、胆囊切除术
胆囊切除术引起了肠肝循环中继发性胆酸的升高，可能是结直肠癌的促发因素。但这一假说仍然存在很大的争议。一些支持此论点的证据显示，在胆囊切除术后的10余年间，老年女性结直肠癌的患病风险，尤其是右侧大肠的患病风险在增加。但是，Johansen等评估Danish医院诊断的40 000名结石病患者，分析认为胆石症和结肠癌之间的关系介于有意义和无意义之间。据此，有观点认为，不是胆囊切除术而是胆石症本身在肠癌的发生中起作用。一项包含33项病例对照研究的荟萃分析指出，胆囊切除术与结直肠癌发生之间的汇聚相对危险度为1.34；对近端结肠癌的风险最明显。十、阿司匹林
有证据表明，规律服用阿司匹林及其他非甾体消炎药可以降低结直肠癌的患病风险，Giovannucci等的研究显示，只有在服用阿司匹林10年或更久以后，结直肠癌的患病率才呈现减低趋势。包含69 535例健康人群的荟萃分析认为，在随访的第一个10年内阿司匹林并无保护作用。但是，随访23年后发现大量服用阿司匹林（每日剂量在300～1500mg）可将结直肠癌发生率降低26%。十一、雌激素
研究发现，绝经后激素治疗（PMH）和结直肠癌发病风险之间成负相关。Paganini-Hill统计了7701名使用雌激素替代疗法的非癌症女性，结果发现结直肠癌发病率和死亡率均下降，且差异具有统计学意义。激素替代疗法的影响可能更多地依赖于致癌因素的分子通路。在爱荷华州妇女健康研究中，PMH使结直肠癌总发生率降低了18%。十二、炎症性肠病
罹患炎症性肠病，无论是溃疡性结肠炎还是克罗恩病的患者发生恶性肿瘤的概率均较高。虽然不同的研究对患癌风险的高低估计不一，但癌变风险在发生肠病症状8～10年后就开始增加。目前可以明确的是，病程长短和病变范围应该是关键的风险因素。一项基于瑞典人群的3000例溃疡性结肠炎患者的研究发现，直肠炎患者发生结直肠癌的相对危险度是1.7，左半结肠炎是2.8，全结肠炎是14.8。至于克罗恩病，一些报告显示局限性肠炎和结直肠癌之间有某种联系。十三、放射线
关于盆腔照射后是否增加结直肠癌的患病风险，目前争议很大。曾有学者报道，妇女因罹患妇科肿瘤而接受盆腔放射治疗后，其结直肠癌的患病风险增加。需要进一步的临床证据予以证实。十四、免疫抑制
免疫抑制治疗与包括结直肠癌在内的恶性肿瘤的患病风险增高存在一定联系，特别是在器官移植术后。肾移植术后患者患结肠癌的风险比正常人高出两倍，但患直肠癌的风险并不增加。因此，推荐将结肠镜作为此类患者的复查和随访项目。（王杉 郭鹏）参考文献
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第二章 结肠癌手术发展简史
早在1909年英国的Jamieson教授和Dobson教授使用普鲁士蓝、松节油、乙醚的混合溶液对结肠淋巴结的分布进行研究，发现结肠淋巴结以及淋巴管沿结肠供应动脉分布，而动脉血管是划分淋巴结群的基础。外科医师逐渐认识到结肠癌淋巴结清扫的重要性。因此，Jamieson教授提出结肠癌手术需切除足够肠管，并清扫区域淋巴结至供养血管根部，此后一个世纪以来这一手术原则被广泛应用。
然而，不同的医师操作、不同的切除范围、不同的手术技巧均造成结肠癌术后效果的差异，特别是对中晚期结直肠癌患者而言。一般认为，结肠解剖简单、结肠癌手术操作容易，预后好于直肠癌。但自20世纪90年代以后的数据显示直肠癌的总体预后已经接近结肠癌，甚至超越了结肠癌。其中原因除直肠癌辅助、新辅助化放疗的作用外，直肠癌规范根治手术——全直肠系膜切除术（totalmesorectal excision，TME）的广泛实施对降低复发率、提高存活率具有重要意义。
1988年Heald系统归纳提出了TME，从此揭开了大肠癌精细解剖手术的序幕。TME手术迅速成为直肠癌手术中应用最广泛的全球化规范治疗手段，术前短期放疗联合TME手术几乎可以杜绝可切除直肠癌的术后局部复发。
结肠癌手术全球化规范治疗进程已持续了20多年，有关结肠癌诊治的共识和指南中对淋巴结转移危险低的早期结肠癌（T1）行内镜下息肉样切除[内镜下黏膜剥离术（ESD），内镜下黏膜切除术（EMR）]的观点已被广泛接受。然而对局部进展期结肠癌可操作的质量控制手术方式尚存在争议。通常认为，外科手术能够治愈的Ⅰ、Ⅱ期结肠癌复发率为40%，接受根治手术的Ⅲ期结肠癌复发率高达70%。复发率如此之高，归因于D2手术大行其道，可见尚须进一步强调D3手术作为结肠癌常规手术的观点。避免因手术不规范，切除范围不足导致进展期结肠癌复发、转移及预后差。
20世纪七、八十年代日本学者对结肠癌的精细解剖手术做出了努力，日本大肠癌研究会根据结肠淋巴回流的特点，首次将区域淋巴结进行了分站（图2-1），将肿瘤所在部位肠壁与肠旁淋巴结称为边缘淋巴结，距肿瘤远近各5cm的边缘淋巴结规定为第一站；距肿瘤远近5～10cm的边缘淋巴结及沿主干血管分布的中间淋巴结规定为第二站；主干血管汇入肠系膜血管的根部淋巴结为第三站。并且基于日本大肠癌研究会的研究数据提出了D3手术作为结肠癌的基本术式。多数学者认为结肠癌向纵轴浸润局限在5～8cm，故提出切除距肿瘤两端10cm及相应系膜即足够。同时提出应将肠管与系膜整块切除，特别是间位结肠。以往认为间位结肠（升结肠、降结肠）是没有系膜的，支配间位结肠的主干血管走行于腹膜后，因而手术中仅仅是切开后腹膜切断主干血管后，将其与前方的后腹膜一起移去，这显然是不符合整块切除原则的。日本学者通过手术观察，对D3手术操作层面进行了完善，特别是间位结肠切除层面进行了描述，应在结肠系膜脂肪和腹膜后筋膜（如肾前筋膜）之间网状疏松组织（Toldt融合筋膜）操作，从而可以将间位结肠和系膜完整切除（图2-2）。然而，D3手术仍存在几点不足需要完善，如：①机械化固定切缘10cm是否合理。有研究显示轴向肠管10cm以外肠旁淋巴结亦可出现淋巴结转移阳性（淋巴结转移率为1.7% ～2.8%）。此外，结肠癌中枢淋巴结转移比率较高（18% ～52%），甚至高于肠旁淋巴结（52%vs.48%），故单纯强调切除肠管长度，而忽略切除系膜面积是否合理。②沿Toldt融合筋膜层面进行操作，如何进行质量控制，学者之间存在争议。有学者认为间位结肠系膜后的分离操作，会使Toldt融合筋膜这一无成形的结构随分离的结束而消失。那么，如何保证切除的系膜是完整的。③清扫淋巴结至供养血管根部已达成共识，但由于结肠血管存在变异，特别是右半结肠，如何彻底清扫根部淋巴结存在争议。图2-1 结肠癌区域淋巴结分组示意图2-2 间位结肠系膜后方筋膜关系示意引自韩方海，詹文华，张肇达，等.与结肠癌、直肠癌根治手术有关的腹腔和盆腔筋膜及其间隙.中国现代手术学杂志，2003，7（4）：316-320.
2009年，德国的Hohenberger教授提出完整结肠系膜切除术（complete mesocolic excision，CME），进一步完善并改进了D3手术，为结肠癌的规范化手术指明了方向。淋巴回流一般沿伴行供血动脉，故Hohenberger提出切除肠管的长度由主干血管弓支配的范围确定。从胚胎发育解剖学角度讲，间位结肠系膜后叶亦应有完整的脏层筋膜覆盖，故对于间位结肠行整块切除，需在Toldt间隙操作，并重点提出系膜后叶脏层筋膜的存在，手术应尽量保证它的完整。同时，要求彻底暴露供应血管根部的上一级血管，辨认清楚后行中央结扎，以避免由于误扎血管，仅行D2手术。最后，对于手术切除标本应由病理医师行手术质量分级评估（图2-3），应保证分级达到C级以上。图2-3 结肠癌手术质量分级评估示意引自 West NP，Morris EJ，Rotimi O，et al.Pathology grading of Colon cancer surgical resection and its association with survival：a retrospective observational study.Lancet Oncol，2008，9（9）：857-865.（王杉 沈凯）参考文献
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结肠是指由盲肠至直肠、乙状结肠交界处的一段大肠。人胚发育至妊娠第3周末时，三胚层胚盘向腹侧卷折，胚体由扁盘状变为圆柱状。内胚层在胚体内形成一条纵形的管道，称为原始消化管。原始消化管的中部腹侧与卵黄囊相通，称为中肠；头侧份称为前肠，尾侧份称为后肠。前肠和后肠向腹侧卷折，包裹中肠。前肠分化为咽、食管、胃和十二指肠的上段、肝、胆、胰以及呼吸系统的原基；中肠则分化为十二指肠下段至横结肠的右2/3部分；后肠分化为横结肠的左1/3至肛管上段。
妊娠第4周时，由于中肠的增长速度远比胚体快，致使肠管形成一凸向腹侧的U形弯曲，称为中肠袢。妊娠第5周开始，随着胚体和原肠的增长，卵黄囊相对变小，中肠和卵黄囊的连接部分逐渐变窄成为薄蒂，形成卵黄蒂，在中肠向腹侧脐部呈弓形弯曲时，它起着领先点的作用。卵黄血管连接于卵黄囊，在分化过程中仅其中一根成为优势血管，其他均退化，留下肠系膜上动脉供应中肠区域，中肠以肠系膜上动脉为轴心，呈逆时针方向旋转（从胚腹面观）（图3-1）。
中肠袢顶部与卵黄蒂通连，卵黄蒂以上为中肠袢头支，卵黄蒂以下为中肠袢尾支。尾支近卵黄蒂处有一突起称为盲肠突，为大肠和小肠的分界线，是盲肠和阑尾的原基。未来的盲肠以卵黄蒂尾侧肠的扩张为标志。
胚胎发育到第10周时，腹腔增大，原来突入脐腔的肠袢退回腹腔，小肠先退回并盘曲在腹腔中，盲肠退入右髂窝，依次为升结肠和横结肠，降结肠则推向腹腔左侧，其尾端移向中线，形成乙状结肠，升结肠和降结肠的系膜紧贴腹膜壁层，相对的浆膜面合成融合筋膜。
中肠的增长和旋转共发生三个阶段。妊娠第6周，中肠袢生长迅速，腹腔容积相对变小，由于肝、肾的发育，迫使中肠袢突入脐带内的胚外腔，即脐腔，形成生理性脐疝。
1.第一阶段为开始时期，肠袢在脐腔内继续生长，并以肠系膜上动脉为轴，做逆时针方向90°旋转，中肠袢则由矢状方向转成水平方向，即头支从胚体头侧转向右侧，尾支从尾侧转向左侧。中肠袢的头支比尾支增长更快，形成数个肠袢。盲肠突的顶端迟于其他部位发育，在妊娠第8周形成阑尾。在分化过程中起始阶段，阑尾位于中心位置，但由于盲袋的不同发育方式，最后多数移位内侧。在此阶段逆时针旋转，使增长的前动脉原肠转为盲肠区域的右侧，为原肠返回腹腔阶段作准备。图3-1 原始消化管的形成和中肠的旋转Leber：肝脏；Magen：胃；Milz：脾脏；Aorta：主动脉；Rechte Niere：右肾；Dorsales Mesenterium：肠系膜；Embryo 4th week：四周胚胎（图片系德国埃尔兰根纽伦堡大学外科学系Werner Hohenberger教授惠赠）
2.第二阶段为中肠返回腹腔和180°逆时针旋转。在妊娠第10周期间，腹腔增大，中肠袢从脐腔退回腹腔，脐腔随之闭锁，其发生机制尚不清楚。增长的中肠袢返回腹腔过程中，把腹腔内结肠推向左侧，盲肠部分最后返回。头支在前，尾支在后，并且以肠系膜上动脉为轴继续逆时针方向再旋转180°。这样，肠袢共旋转了270°，使结肠位于肠系膜上动脉前侧。头支逐渐转至左下方，尾支转至右上方。由于肝大，近端结肠移位于腹腔尾侧。结肠解剖变异多数发生在此阶段。
3.第三阶段为旋转完成，结肠逐渐固定于腹腔壁。从妊娠第12周到出生后一段时间，在持续变化中形成最后的位置。
结合以上中肠旋转的过程，最后盲肠突以后的尾支横过十二指肠腹侧形成横结肠的右2/3；盲肠突近端膨大形成盲肠，始居腹腔右上方，紧邻肝右叶，以后下降至右髂窝，升结肠随之形成。盲肠突远端狭窄部分形成阑尾。肠袢退回腹腔时，后肠被推向左侧，形成横结肠的左1/3部分降结肠和乙状结肠（图3-2）。图3-2 结肠逐渐固定于腹腔壁并在持续变化中形成最后的位置（图片系德国埃尔兰根纽伦堡大学外科学系Werner Hohenberger教授惠赠）
在阑尾和结肠发育过程中，阑尾、盲肠及近端结肠营养物质主要由中肠（肠系膜上）动脉供应，伴有相应的静脉和淋巴回流。中肠和后肠的交感神经支配来源于胸8到腰2，经由内脏神经和腹盆腔自主神经丛。中肠的副交感传出神经来自脑干神经节前细胞体的第Ⅹ对脑神经（迷走神经）。远端结肠（横结肠远端1/3、降结肠、乙状结肠）部分均来自后肠，营养物质主要由后肠（肠系膜下）动脉供应，伴有相应的静脉和淋巴回流，其副交感传出神经来自腰2、腰3和腰4神经，经由内脏神经。（张忠涛 杨盈赤）第二节 结肠系膜和筋膜的发生和发育
盲肠大部分被腹膜包被，因无系膜，位置较固定，其中小部分变异为移动性盲肠，其后没有腹膜覆盖，直接依附在髂肌和腰大肌上，或与回肠末端、升结肠一并通过较长的系膜固定于腹后壁。回肠与盲肠连接处系膜增厚、延伸，形成盲肠上、下韧带。回盲肠上、下韧带和阑尾系膜之间形成三个盲肠周隐窝。升结肠为腹膜间位器官，前面和两侧被覆盖腹膜。但也有部分个体结肠全部包有腹膜而游离于腹腔。升结肠前面与右腹壁可能存在轻微的粘连，称为Jackson膜。升结肠后面没有腹膜，代之以Toldt融合筋膜，由胚胎期肠系膜和后壁腹膜融合形成。侧面的腹膜反折为Toldt线。横结肠横跨腹部，完全由腹膜覆盖，借横结肠及其系膜可将腹膜腔分为结肠上区和结肠下区。横结肠系膜根部与十二指肠、胰腺关系密切。与升结肠相同，腹膜覆盖其前面和侧面，偶有降结肠系膜。乙状结肠完全被腹膜包裹，乙状结肠系膜呈倒V字形附着于乙状结肠间窝。
以上是从传统意义上介绍结肠的系膜和筋膜。基于升、降结肠是腹膜间位器官的传统认识，大部分局部解剖学书籍未明确提及其系膜。但就像上述胚胎学发生描述过程中所提及那样，升降结肠存在结肠系膜，并且该系膜从胚胎发育早期就存在，在以后的发育过程中，随着肠袢旋转，升降结肠及其系膜和后腹壁贴附，融合成为一层，但其间仍然存在间隙，可以被锐性分离，这也是CME手术的胚胎学基础。实际上，在胚胎发育早期，原始消化管及其系膜周围均被脏层筋膜包裹，连接于腹壁，而腹壁表面亦覆盖壁层筋膜。随着肠袢旋转，结肠分化形成，最终包裹升结肠和降结肠肠管及系膜的脏层筋膜与后方腹壁壁层筋膜融合固定，其中覆盖于腹盆腔壁和腹盆腔脏器表面的筋膜存在间皮细胞成分，构成浆膜后形成腹膜。结肠和直肠及其系膜被脏层筋膜/腹膜像信封一样包裹，从盆腔延续到腹腔。在胚胎学上，结肠和直肠一样均起源于后肠，结肠及其系膜也像直肠系膜一样，被两层筋膜（脏腹膜）包绕，在手术中只要在脏层筋膜和壁层筋膜之间的间隙分离，就会清楚地显露每一个正常解剖结构和变异结构，并进行恰当处理。既不会遗留肿瘤，也不会损伤正常器官，同时发现新的变异。图3-3 结肠系膜后叶脏层筋膜存在完整连续的膜结构（30倍低倍视野）
与之相对应的升降结肠系膜对着后腹壁的表面筋膜组织，没有浆膜化被称为脏层筋膜（又称为结肠系膜后叶）。首都医科大学附属北京友谊医院通过术中解剖和完整结肠系膜病理大切片法分别证实了结肠脏层筋膜的存在（图3-3、图3-4）。因此，结肠标本的结肠系膜后叶脏层筋膜是否完整，对于结肠癌，尤其是CME手术质量评估是非常重要的（图3-5）。因此，中央结扎营养血管和锐性分离胚胎学层面是两个重要的肿瘤学原则：保持整个标本的系膜脏层的连续性和完整性，以达到完整包裹肿瘤及其淋巴回流的目的。因为淋巴转移是沿着营养血管发生的，确切的中央结扎能保证最大限度的淋巴结清扫。如果任何结肠外器官或组织被侵犯，应通过整块切除来实现，任何试图分离肿瘤同周围组织的粘连都可能导致肿瘤的腹腔播散转移和原位复发。
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